人を慈しむ神竜ナーガと、人を滅ぼす邪竜ギムレーが司る世界。
記憶を失い行き倒れていた主人公（マイユニット/ルフレ）は、イーリス聖王国の王子クロムと、彼が団長を務めるクロム自警団に助けられ、同行することになる。
翌日、突如現れた異形な兵士「屍兵」の襲撃を受けるクロムたちだが、謎の仮面の剣士による助けを借り窮地を切り抜けることに成功。仮面の剣士は、伝説の英雄王と同じ「マルス」と名乗り、姿を消した。
屍兵から民を守るため、自警団と共にフェリア連合国へ救援要請に向かうクロムたちは、フェリア国内で行われた闘技大会で再びマルスと出会い、一戦交えることになる。クロムに向けられたその剣は、イーリス王家のものにしか扱えない神剣「ファルシオン」であった……。
天変地異とともに現れた、人ならざる存在「屍兵」。存在しないはずの2本目の神剣を携えた謎の剣士。邪竜を信奉する隣国ペレジア国の脅威。
主人公とクロムたちは、やがて未来をかけた大きな争乱へと巻き込まれていく。

本作はユニット同士を隣接、または同一マスに入れることで、特殊な連携が発動する「デュアル」システムを搭載。『新・紋章の謎 ～光と影の英雄～』で追加された「マイユニット」も発展的に搭載され、膨大な支援会話が楽しめるようになった。
『聖戦の系譜』以来の、親からその子供に渡って繰り広げられる物語も特徴のひとつである。